综述丨FEMS MICROBIOL REV： 大气中的微生物生态学

  具体而言，通过严格净化环境序列数据准确估计空气中微生物多样性的能力表明，大气边界层支持高度多样但非随机组合的微生物群。

  大气通过微生物细胞、繁殖体和生物分子的空气传播，在多个空间尺度上连接栖息地。大气微生物与各种生物化学和生物物理转化有关。本综述回顾了空气中微生物的传播、活动和对气候过程贡献的生态学方面的研究。利用宏基因组学办法来进行的最新研究表明，空气中的微生物群落在生物和非生物因素的共同驱动下表现出明显的生物地理学特征。作者量化了微生物细胞在地表栖息地和大气之间的分布和通量，并特别强调了病原体的远距离传播。最近的进展表明，这些过程可能与陆地和海洋生境的宏观生态结果有关。作者评估了空气中微生物对大气挥发性有机物和其他基质的潜在生物转化，并讨论了云层作为大气中微生物代谢活动的热点。此外，本文还强调了微生物作为冰核粒子的作用，以及它们通过云和降水的形成与水循环的相关性。最后，讨论了人类活动通过排放颗粒物、温室气体和微生物对自然大气微生物群的潜在影响。

  微生物生态学中的一个隐含的假设是，由于微生物的气溶胶化和远距离迁移，栖息地之间会发生广泛的大气迁移。在任何一个时间里，大气中含有数量巨大且高度可变的微生物细胞、花粉、繁殖体、细胞碎片、病毒和生物分子，它们是主要生物气溶胶(bioaerosols)的来源，据估计占所有大于200纳米颗粒的25%。大气中的大多数细胞在源和汇目的地之间的运送过程中代谢不活跃，并经历高周转。可行生物气溶胶的命运对于维持全球陆地和海洋ECO的多样性和恢复力至关重要。生物气溶胶还通过动物和植物病原体的传播、抗生素抗性基因的基因变化和微生物源性过敏原对健康产生重要影响。此外，一些微生物在大气中短暂停留期间介导生物化学和生物物理转化的认识为微生物对大气过程的积极贡献提供了前瞻性的了解。 在本综述中，确定了大气环境及其微生物群的独特复杂性，并考虑了目前对其生态相关性理解的程度和局限性(图1)。研究范围有在室外大气中长时间存在或跨区域或跨大陆传播的微生物。不包括由呼出的呼吸飞沫和空气中的生物气溶胶(例如SARS-CoV-2)促进的人类病原体的人与人传播，以及室内建筑环境中悬浮在灰尘中的人类相关微生物。这是因为它们涉及微生物在空气中的短暂停留时间，并且在这一些状况下定义气溶胶传播的性质、范围和重要性仍在积极讨论中。本文重点介绍了分子生态学研究怎么样将大气微生物学确定为通过大气和地表栖息地之间不同分类群的流动来理解ECO相互依赖性的关键，以及对大气中微生物活动的遗传和生理学证据的批判性检验。此外，由于人为排放导致大气正面临深刻的变化，因此本文考虑到了探讨这可能会对未来的微生物学产生怎样的影响。

  图1 本综述的研究问题和结果的示意图，用箭头表示综述中主题的相互依赖性。 箭头颜色用于清晰查看，不反映不同的过程。

  大气由一系列垂直划定的同心层组成，其高度和深度主要由热性质决定(图2A)。对流层是最低的大气层，包含75%的分子和气体质量，以及大多数水蒸气和大气颗粒，以及大多数微生物细胞(图2B)，这是水在云层、降水和地表环境中循环的地方，它包括与地表非间接接触的大气边界层(又称行星边界层)，以及由于气团的长距离运动而与区域和全球扩散紧密关联的重叠自由对流层。由于热逆温，对流层上方的垂直混合受到限制。在对流层上方，大部分大气臭氧位于平流层下部，这可能代表了大多数微生物细胞生存的海拔极限。这种现象是由于臭氧衰减减弱和悬浮生物颗粒在高海拔地区停滞时间延长，从而在高海拔地区造成致命紫外线照射。对流层在物理化学方面极具挑战性，但对微生物来说可能是适宜居住的环境。细胞中有足够的液态水是任何微生物活动的基本先决条件，并受物理条件和蒸散量决定的大气相对湿度的影响。在对流层中，相对湿度通常是双峰的，较低和较高的对流层以及较干燥的对流层中层的相对湿度值较高(图2B)。LCL是气团蒸汽压力达到饱和的高度，在LCL上方，在轻微过饱和时，水蒸汽将凝结在气溶胶颗粒上并形成云。LCL因温度和水蒸气含量的不同而变化很大，而温度和水蒸气含量随纬度、位置和时间而波动，决定了云的分布(图2B)。干旱环境中微生物对低湿度的利用表明，整个对流层的亚饱和相对湿度水平对适应的微生物类群没有抑制作用，尽管支持活性代谢的相对湿度下限尚未确定。相比之下，只有高相对湿度和高云层的区域才可能支持大多数不特别适应低水分活动的微生物。云滴提供了水微环境，在亚饱和条件下，生物气溶胶表面出现的薄层液态水可能足以维持微生物活动。

  光氧化和热应激是对流层微生物生存和增殖的主要挑战之一(图2B)。由于臭氧、氧气、水蒸气和颗粒物的衰减，对流层中出现了强烈的高度依赖性辐射梯度，总体UV-A和UV-B辐射增加~10-20%海拔/公里。虽然紫外线辐射本身是微生物生存的强大环境过滤器，并影响空气中细菌的日发生率，但它不太有几率会成为耐辐射分类群的限制因素。在没有逆温的情况下，对流层中的气温以每公里约6.5°C的速率从环境近地表温度下降到对流层顶的-50°C或更低。根据季节、纬度、地形和大气条件，冻结等温线公里之间的不同高度(图2B)。这描述了降水形成的机制和非嗜冷微生物代谢的海拔极限。微生物代谢已被证明是在低于对流层最高区域的温度下进行的，因此，尽管冻结等温线无疑代表了一个生理边界，但温度本身不太可能抑制对流层中潜在的微生物代谢或存活。

  与土壤和海洋等别的环境相比，大气的一个特点是其高度动态性和高细胞周转率。温度、湿度和液态水含量可能在几分钟内发生明显的变化，使细胞暴露于反复的热冲击和渗透冲击中，并在空气中停留期间发生冻融循环。此外，随着空气密度随海拔降低，细胞及其潜在基质的空间接近性也随之降低。大气中表面的有限可用性也是微生物群落发展的一个挑战，因为它限制了传统生物膜的形成和微生物相互作用的可能性，例如通过群体感应。总体而言，就其物理化学复杂性而言，大气被描述为具有混沌系统的性质，这突出了其作为微生物环境的异质性。

  图2 定义大气生态位。(A)大气由一系列垂直分布的同心层组成，这些同心层主要由热性质决定。

  对流层包含大气中75%的分子和气体质量，以及几乎所有的水蒸气、云和气溶胶粒子(包括微生物)。(B)对流层内不同高度的四个边界对大气微生物生态很重要：大气边界层描绘了最接近地表的空气区域，其中大部分地表与大气相互作用发生在该区域，这包括微生物与陆地和海洋ECO的交换。抬升凝结高度(LCL)描绘了云层形成的层位，其随温度和湿度变化，并描绘了颗粒表面饱和水蒸汽冷凝的热极限。冻结等温线描绘了冷冻发生的层，也是活跃的非嗜冷微生物代谢的极限。特别是，大气边界层、LCL和冻结等温线之间的关系是高度动态的，比图中所示的要复杂得多，例如，LCL和冻结等温线都可以很好地位于地面边界层内。LCL和冻结等温线之间的边界代表了中温微生物代谢活性的理论范围，嗜冷和嗜干微生物代谢活性有可能扩展到该区域之外。对流层顶标志着对流层的上限，与上层的混合受到平流层热逆温的限制。大气臭氧的大部分位于平流层下部，这可能描述了许多大气微生物生存的海拔极限。蓝色表示生物属性，橙色框表示物理属性。

  对流层的物理体积使海洋(即光照带)或陆地(即表土)中等效微生物居住层的物理体积相形见绌，尽管微生物丰度要低几个数量级。在全世界内，细菌和真菌的模拟大气细胞浓度在100-105/m3之间，观察到的细胞相对丰度的地理模式与对其生物地理学的模拟估计基本一致(图3A和B)。

  全球微生物丰度的主要划分发生在陆地和海洋ECO上方的气团之间，细菌和真菌细胞的浓度在陆地表面以上最高，并随着距离陆地的距离而显著降低。

  直接细胞计数、依据环境DNA测序和历史培养方法的估计，共同表明大气边界层中最丰富的细胞微生物是细菌和真菌。其他微生物群，如古细菌和原生生物，似乎在空气中构成了比较小的成分。根据新鲜的降雪和云水的估算，假设冷凝水含量为0.4 g/m3，则每立方米细菌细胞数为4×102–4×103，线。与雾化沙漠粉尘相关的细胞可能达到每立方米107个。自由漂浮或附着在颗粒表面的细胞聚集可能会产生局部生物量浓度升高。在这方面，云层和颗粒尘羽中的微生物可能很重要。据估计，全球云层总质量为194000 Tg，全球云层覆盖下的大气比例估计为67%。每年有多达20亿吨的沙漠粉尘被输送到大气中，耕地每年也会向大气排放相当数量的土壤粉尘颗粒。为估算全球大气细胞丰度而对各种估算进行外推的尝试具备极高的不确定性，并且未能充分涵盖边界层、对流层、平流层、云和无尘区域、云和灰尘之间的可变性。尽管如此，一项全世界的跨生物群落细菌丰度meta分析表明，全球大气边界层中有几率存在约5×1019个细胞，而全世界内海洋中为1.2 × 1029，土壤中为 2.6 × 1029。这个估计值比海洋、土壤和地下生物群落的估计值低几个数量级，反映了大气中细胞的密度极低。大气中的病毒数量尚不确定，但可能很重要。无细胞的微生物代谢物和细胞碎片也是陆地和海洋表面上方空气中悬浮颗粒有机物的重要组成部分。

  培养与分子生态学方法的直接比较表明，可培养的大气微生物很少，这一点得到了分子生态学调查中更高数量级多样性估计的支持。最近出现的便携式大容量空气采样设备极大地有助于恢复足够的生物量，以便在短时间内进行多样性估计，现在能够正常的使用几百立方米的空气样本。多样性评估的一个持久问题是，在研究超低生物量样本时，如何区分设备和试剂中不可避免的污染物与真正的微生物特征。在基于序列的多样性估计过程中对污染的评估表明，在空气中遇到的样本DNA模板浓度非常低的情况下，试剂衍生的污染物可能会构成测序多样性的重要组成部分。因此，在实验和生物信息工作流程中，需要采取严格的缓解措施。在未充分报告去污工作和结果的情况下，也有必要对调查的最终结果进行仔细分析。 尽管如此，最近慢慢的变多的研究表明，人们对空气中的微生物(即包括游离细胞、聚集体和颗粒相关细胞)的理解已达成共识。适应在高紫外线辐照度、水分限制和其他挑战下生存的分类群在大气群落中的比例过高，这表明环境过滤作用较强。这一点得到了以下证据的支持：大气微生物群落在边界层和更高海拔地区表现出独特的系统发育结构和更高的耐胁迫类群丰度。因此，对空气中都会存在的微生物分布做出隐含假设的生态学理论框架正在得到验证和修订。 在对流层广泛的地理、海拔和时间尺度上，分类多样性广泛反映了从下垫面源生境中招募的物种，以及与α变形菌门(Alphaproteobacteria)、γ变形菌门(Gammaproteobacteria)、拟杆菌门(Bacteroidia)、放线菌门(Actinobacteria)和Bacilli相关的常见细菌(图3C)。孢子形成细菌尤其普遍，而且是适应大气中遇到的环境压力的分类群，例如干燥、氧化应激。空气中常见的真菌种类最重要的包含座囊菌纲(Dothideomycetes)和伞菌纲(Agaricomycetes)(图3C)。它们是高度多样的真菌群，大多以孢子而不是菌丝的形式出现在空气中。大气病毒多样性的估计是一个新兴话题，迄今为止就没有研究：在一系列城市、沿海和林地利用类型中，恢复的最丰富的DNA病毒属于ssDNA Gemini-、Circo-、Nano-、Microviridae。该研究之后发现，双链DNA病毒的丰度较低，但也承认方法上的局限性可能会影响了该种群的恢复。在另一项研究中，与叶圈和植物疾病相关的双生病毒是最丰富的群体。海洋喷雾中病毒气溶胶化的实验室模拟得出结论，Polydnoviridae和Alloherpesviridae病毒在气溶胶中富集。这些生态学研究没有针对RNA病毒，因此它们在自由空气中的分布仍不确定。 大气微生物的生物地理区域是根据纬度定义的空气细胞的全球空气循环模式提出的(图2A)。最近的区域化证据和全世界内大气细菌和真菌多样性的生物地理模式支持了这一点。此外，这些研究指向一个高度复杂的生物地理学，它也反映了地表栖息地和气候因素。大气边界层中给定气团内的高微生物物种丰富度反映了来自各种陆地和海洋来源的补充，来源追踪表明，本地和远程补充的分类群对观察到的多样性产生了综合影响。对不一样的地区大气边界层内近地面空气的多样性估计表明，细菌和真菌群落与温度、降水和湿度或土地利用/地表覆盖等当地非生物变量相关，反映了当地细胞排放的作用。因此，在叶层发育良好的地区，真菌多样性相比来说较高，以及海洋以上最低层和低生产力陆地系统，如旱地和极地/高山地区，这些地区的下垫面群落多样性较低，微生物主要由细菌主导。几项研究还将多样性与扩散相关的因素联系起来，如气团历史和紫外线辐射，表明主要远程源和运输期间条件的综合影响。 特定位置的局部大气微生物群的时间模式反映了下垫面覆盖的季节变化和进入空气团的轨迹。发现大气边界层的季节间变化不存在，较弱，某些分类群的季节间变化显著或随机变化，具体取决于位置。尽管如此，大量研究已经确定了温带和亚热带陆地地区夏季和冬季细菌或真菌群落的差异。两项稀缺的连续长期研究表明，在近地面位置和大气边界层上方的细菌和真菌群落中，有一个清晰的季节模式。在极地纬度，空气中细胞丰度的增加对应于夏季无雪的陆地表面。这中模式也可能在较短的时间内出现，在赤道热带地区观察到的特定细菌和真菌群存在非常明显的昼夜变化。这些研究共同加强了以下观点：底层叶圈是大气微生物多样性的主要决定因素，因为它们与植物个体发育和生长季节的模式有关。随着地上海拔的增加，影响源区域变宽，在地面附近观察到的小规模空间和时间异质性变得模糊。在大气边界层上方，长距离空气运动逐渐将大气多样性与其排放源分离。

  虽然大多数研究都集中在对流层，特别是大气边界层，但了解微生物在更高海拔地区的发生和生存的生物地理极限也很有意义。

  据推测，平流层中有几率存在有限的微生物存活和运输，但由于极端环境压力和延长停滞时间的综合影响，平流层在微生物扩散中的作用可能有限。有几项研究利用气球和飞机平台来回收平流层气溶胶样本，它们描述了细菌和真菌分类群的有限多样性和生存能力，分类群与下面对流层中的分类群没有明显区别。尽管对丰度的估计差异很大，但最近的一项研究表明，对流层和平流层下部的细菌丰度可能具有可比性。然而，目前只有少数的证据对平流层微生物的发生、迁移或生存能力得出可靠的结论。天体生物学学科还考虑了平流层和高层大气在微生物作为游离细胞或通过矿物载体在行星间扩散的潜在作用，但这要进一步考虑重大的研究工作。

  (A)模拟近地表大气边界层中细菌细胞和真菌孢子的浓度，改编自Hoose、Kristjánsson和Burrows的研究。 模型假设均匀的细菌细胞直径为1 µm，线 µm，并根据观察和建模数据估算排放率。 (B)根据观察到的不同气候定义的生物群落内空气中rRNA基因的定量PCR，预测近地表大气边界层中细菌和真菌的全球相对丰度。 定量PCR数据的使用在这里被解释为相对丰度，不用于推断细胞数量。 这一些数据也是特定领域的，不能直接在细菌和真菌之间作比较。 (C)根据全球分布地点严格净化的环境rRNA基因序列数据推断的近地表大气边界层细菌和真菌分类组成，改编自Archer等人的研究。 彩色框表示类相对丰度≥0.1%。 灰色条表示每个类别的相对丰度百分比。

  长期以来，大气一直被认为是地表栖息地之间微生物迁移的主要渠道，例如Womack等人的研究所述，由于其对基因流动的贡献，这对陆地和海洋地表群落的功能和恢复力产生了深远的影响，病原体的群落聚集和传播。生态理论的最新发展慢慢的开始挑战微生物迁移是一个中性过程的长期观点，最近对大气微生物群的大规模生物地理学和时间生物学研究的证据越来越支持这一观点。

  由于环境过滤和微生物胁迫耐受性而产生的确定性影响在形成大气微生物群以及大气和地表栖息地之间交换的组合组成方面都发挥着重要作用。

  源和汇栖息地之间大气中微生物通量的主要决定因素是排放、运输和沉积期间的存活(图4)。被称为气溶胶的表面排放取决于基质，一个重要的因素是与空气的界面性质，例如植被覆盖的组成、土壤的粘性或水面微层的化学性质(图4A)。当下垫面环境的生产力更大时，陆地和海洋环境的排放量更高(图4A)。影响微生物排放的过程是高度可变的，受沙尘暴和野火等事件的随机影响。影响气溶胶化的生物微生物特征也很重要，包括细胞疏水性和膜组成、胞外聚合物(EPS)的产生、孢子的产生和释放以及异速生长。对于病毒而言，拥有疏水性包膜与气溶胶和干燥耐受性的趋势有关。模拟直径为1–3 µm的颗粒物的排放量，作为单个和颗粒相关细菌细胞的替代物，发现年总排放量在7.6×1023–3.5×1024个细胞的范围内，主要来自于陆地环境，即作物、草原和灌木。这相当于每年估计排放470–1100 Gg细菌生物量。真菌排放主要以游离孢子的形式发生，估计每年来自陆地表面的总孢子为9.5×1023个，相当于每年约50 Tg的真菌生物量。目前尚不确定地表栖息地的病毒颗粒排放率。

  (A)微生物向大气的排放和补充在很大程度上取决于下垫面栖息地。这包括陆地和海洋位置之间的主要划分，以及底层栖息地生产力的强烈影响。生物特征可能对分类群之间的辐射变异也很重要。(B)在局部尺度的陆地和海洋表面上方，输送主要发生在相对较短距离的大气边界层内。在更大的空间尺度上，微生物的迁移涉及边界层上方的迁移，这会导致更长的停留时间和更大的环境过滤。(C)细胞与云或微粒的结合直接影响生存和运输。燃烧颗粒可能比沙漠灰尘和土壤中的矿物颗粒效率更低，因为它们与数量较少的微生物共同悬浮，并且与有毒燃烧产物有关。(D)大气中细胞的沉积通过降雨、冰雹和降雪等湿沉积，以及依赖重力作用下细胞沉积的干沉积，其速度低于湿沉积。大陆上的湿沉积通常是由冰核引起的，这会导致冰核活性细胞的优先沉积，并有助于生物沉淀和其他反馈。

  主要的海洋气溶胶化过程是由碎波产生的小气泡清除微生物和有机物从海上列并将其运送到海面，在那里它们会爆裂，喷射出含盐的小液滴，生物物质和微生物进入大气。尽管从全球每表面积来看，海洋被认为是空气微生物的薄弱来源，生物气溶胶的排放包括细菌和病毒以及海洋气溶胶中有机物的选择性转移和富集。此外，由于海洋生物过程和气象因素，海洋排放和对大气过程的影响有极大几率会出现较大的时空变化。

  微生物运输通量受细胞到达的海拔高度的影响，这是与应激暴露相关的决定性因素(图4B)。

  在空气中运输期间的存活率受到与应激耐受有关的生物特征的影响，尤其是在减轻低水分活动、干燥、光氧化紫外线，一般氧化应激和低温/冷冻的影响方面(图5)。休眠和孢子形成是针对主要应激源提供保护的策略，而空气的功能性宏基因组学表明，与下垫面栖息地相比，与这些特征相关的基因在大气群落中的代表性过高。许多孢子以及休眠和活跃的细胞都含有色素化合物，如黑色素、支孢子菌素和丝胞菌素，这些色素化合物主要是通过清除活性物种来防止氧化和干燥应激。许多空气中的生物多样性调查显示，与潜在的陆地和海洋栖息地相比，已知能产生保护性色素的分类群在空气中的比例过高，这在某种程度上预示着这些类群有生存优势。对抗压力的其他策略可能包括分泌EPS，通过吸湿性碳水化合物聚合物缓解低水分活性，以及提供细胞外保护，防止氧化应激。细胞作为聚集体、生物膜或附着在颗粒物上的气溶胶也可能在扩散过程中带来生存优势(图4)，但也可能由于尺寸和密度的增加而缩短在空气中的停留时间。

  大气群落的宏基因组分析慢慢的开始揭示编码冷休克、氧化应激和紫外线修复酶的基因的流行情况，云水的宏转录组学已经揭示了对抗氧化、渗透和热应激的积极代谢反应。

  还观察到从大气中分离的分类群对模拟大气胁迫的生理反应。从雨水和云水中分离的丁香假单胞菌菌株(Pseudomonas syringae)经受了雾化、冷冻、渗透性休克、短期暴露于UVA和UVB辐射和过氧化氢(H2O2)施加的氧化应激。P. syringae的代谢组学研究还揭示了在模拟大气条件下对冷休克的一系列反应，包括产生低温保护剂、抗氧化剂、生物碱和参与能量代谢的代谢物。目前，病毒在气溶胶中的持久性和促进生存的特性并没有受到很好的限制。然而，实验室模拟表明，许多单链DNA、双链DNA和RNA病毒可以在温度、湿度和紫外线照射范围内以气溶胶形式保持存活。空气传播病毒对悬浮在大气中的微生物的传染性尚不清楚，要进一步调查，以确定这种相互作用是否会影响运送过程中的存活。 已发现沉积的细菌细胞中有很大一部分(97%)与颗粒有关，且平均直径较大(~9 μm)，从而支持细胞在空气中的混合状态，即游离细胞、聚集物或颗粒物上的细胞矢量，对细胞停留时间有显著影响的观点(图4C)。微生物的沉积通过湿沉积和干沉积的组合发生。湿沉降受云滴/冰颗粒形成期间云内分区和云下气溶胶清除过程的组合影响，这两种过程都有助于在湿和干阶段分离分类群。特别是，对云凝结能力进行了建模，以将细菌在空气中的平均停留时间(以及因此的分散距离)从8天缩短到3天，并且冰核微生物细胞被证明可以有效沉淀。据报道，每天每平方米107–5×109个细菌细胞的湿沉降速率超过了干沉积。干沉积速度在很大程度上取决于异速生长因素，如生物颗粒大小、形状和密度，以及气象学(图4D)。在全世界内，由于降水事件的频率与干旱期不同，湿沉降量和干沉降量可能相似。真菌孢子和花粉的沉积模式被认为遵循类似的模式，尽管分类单元的特异性变化可能是由于孢子特征。据估计，来自自由对流层的病毒沉积量为每天0.26×109-＞7×109病毒颗粒，与细小有机气溶胶(0.7 μm)呈正相关，但湿沉降和干沉降之间没有显著差异。 大气微生物群落的一个有关问题是，排放和沉积通量的复杂变化，以及运送过程中的环境过滤，在多大程度上影响陆地(包括淡水)和海洋表面群落的组装。从空气到陆地或海洋，含有多种分类群的生物量的通量可能比现存群落的通量小，但考虑到微生物快速利用有利生态位的能力，大气通量应被视为整个生物群落连通性和生态恢复力方面的关键控制点。这是通过促进空间上分离的自然系统之间的微生物扩散实现的，有助于通过招募维持多样性，促进可能作为微生物种子库的休眠繁殖体的扩散和对微生物种群更替起关键控制作用的噬菌体的扩散。

  对大气环境应激源具有适应能力的细胞在大气运送过程中具有潜在的代谢活动能力。一系列针对活性氧(ROS)和其他应激源的细胞内保护和修复策略能够最终靠EPSs的细胞外保护来补充，EPSs也能够给大家提供对干燥、热和紫外线(UVR)应激的保护。大气细菌氧化挥发性有机物(VOC)，如甲烷和一系列小分子有机物羧酸、戊糖和己糖、氨基酸和酚类化合物。其他大气痕量气体的氧化和碳固定也可能是大气活动的潜在途径，尽管目前缺乏支持性数据。

  病原体在空气中短距离的人与人传播有着良好的记录，并在最近的评论中得到了报道。人类呼吸道病原体，尤其是病毒，通过种种方式传播，包括呼吸道飞沫(≥0.1 mm直径)的气体和呼吸气溶胶迅速沉积(≤0.1 mm直径)，可保持较长时间的悬浮状态，从而在长达数米的较长距离内分散。目前关于这种短程人与人气溶胶传播的程度和相对重要性的知识还没有正真获得很好的限制。在具有点源排放的密闭建筑环境中的气溶胶中也检测到了人类细菌和病毒病原体的气载遗传特征，如牲畜设施以及室内废水处理厂。这种生物气溶胶似乎是高度局部化的，缺乏在点源以外的自由大气中显著迁移的证据。这些情景对公共卫生意义重大，但目前缺乏令人信服的证据说明，它们会带来与远距离大气传输相关的风险。 病原体在大气中的长距离传播(即超过数百至数千公里)常常要免受大气环境压力的影响，正如恢复的分类和生理状态所证明的那样。尽管如此，仍有一些证据说明，病原体在长达数百公里的区域内传播，而在大气运送过程中，病原体对环境压力没有一点明显的适应，例如口蹄疫病毒。更典型的是，病原体的远程传播涉及由于孢子或其他休眠结构的形成而引起的预适应，具有应激耐受特性，如氧化应激避免和修复途径与颗粒载体的关联。生物表面上的媒介传播也提供了一种受保护的远距离传播方式：在非洲萨赫勒地区，记录了携带疟原虫的按蚊在几百公里内的风媒传播中，花粉已被证明是细菌和细菌过敏原的载体。区域跨大陆尺度的大气粉尘矢量化和病原体传播之间有相关性。特定分类群可能存在一致的年际动态，这使得它们跟着时间的推移能预见，植物病原体的优势超过动物和人类。 真菌孢子很适合长距离传播，对农业和全球粮食安全构成威胁。许多植物病原体在历史上表现出明显的区域化，但农业全球化加剧了范围转移。在农业用地的土地上方检测到了空气传播的真菌病原体，一些真菌病原体能够跨大陆传播，并在没有季节性寄主植物的情况下重新建立感染。一个重要的例子是，小麦秆锈病又出现，对全球粮食供应构成威胁。担子菌真菌小麦锈菌引起的疾病很容易通过担孢子在空气中传播。它在二十世纪几乎被根除，但在过去十年中出现了一种高致病性的新菌株Ug99及其变种，并有可能破坏全球小麦种植。疾病监测和传播模型的结合已经为大气传播作为小麦锈病流行区的主要决定因素提供了强有力的证据。 人类病原体在大气中长期传播的证据也存在。撒哈拉以南非洲脑膜炎球菌性脑膜炎的季节性暴发与灰尘上的细菌传播有关，这似乎也适用于真菌疾病，如球虫病孢子引起的谷热，这些孢子通过美国西南部和墨西哥北部的沙漠灰尘传播，并通过大西洋传播到欧洲。除人类病原体外，微生物源性过敏原和抗生素耐药基因的大气传输可能对人类、农业和自然人群构成健康风险。因此，大气微生物学与“同一健康”概念框架相关，该框架旨在强调人类、动物、植物和环境的福祉是如何相互关联的。在不同的空间尺度上，微生物通过大气的排放、运输和沉积是该框架确定的一些关系的核心。人们认为，重要的是要更好地理解病原体、抗生素耐药性和入侵分类群如何穿越区域并产生负面后果的跨界方面。

  大气中的大多数细胞不太可能具有代谢活性，但只是在高周转率的源和汇目的地之间进行运输。鉴于空气中的大多数真菌以休眠孢子的形式出现，大气微生物群的活性部分很可能几乎完全由适应大气环境压力的细菌组成(图5)。据估计，云水中细菌的假定生成时间为3.6–19.5天，这与他们的模拟空气停滞时间相符。然而，在高度波动的大气条件下，原位代谢转化是否足以维持准休眠，或者在大气传输期间的有利条件的短时间内，细胞内稳态和繁殖是否在能量上可行，仍有待探索。 环境样本的证据说明，大气微生物具有转化大气中遇到的基质的潜力(图5)。云水、自由空气和空气中沙漠尘埃羽流的分子生态学调查表明，大气组合中存在多种自养和异养代谢途径，广泛反映了源环境。由于光抑制，大气微生物的光合作用可能会受到限制，但云和沙漠灰尘为直接紫外线辐射的破坏性水平提供了遮荫，据报道，云层中存在多种存活和耐应激的微藻和蓝藻。指示大气微量气体代谢的一系列途径(包括氢、甲烷和一氧化碳)在大气亚基因组中广泛存在，大气中富集的甲基环孢菌和甲基氨酸证明了大气浓度下的甲烷氧化，尽管目前尚不清楚这在大气条件下是否可行。然而，大多数研究都集中在云中简单有机物异养代谢的潜力上，因为这些被认为是大气微生物活动的“热点”。 云水中的微生物组合揭示了模拟大气条件下代谢活动的一般标记，包括ATP、高核糖体含量、转录RNA以及酶和呼吸活动。在液态水和基质可用性、有利温度和减少压力暴露的条件下，大气微生物似乎可以有效的进行活跃的异养代谢，回收云水中的化学形态证明了这一点。一项关于云水组合的比较宏基因组学和宏转录组学研究强调，云中的活跃代谢与满足活跃应激反应代谢的能量需求紧密关联，尤其是在减轻氧化应激方面。设想了一种复杂的代谢，其中还包括低温保护剂和参与保护作用的EPS的合成。该研究确定C1和C2化合物为重要基质，铵为主要氮源。另一项关于云水的转录组学和代谢综合研究为细菌的苯酚代谢提供了强有力的证据，并设想这可能是源于人为排放的大气基质。 几项研究已经证明了大气分离物代谢云中化合物的能力：筛选了60种大气分离物，包括细菌芽孢杆菌属(Bacillus)、假单胞菌属(Pseudomonas)、云水中的微球菌属(Micrococcus)、鞘氨醇单胞菌属(Sphingomonas)以及真菌酵母表明，在实验室条件下，它们都能够降解各种羧酸和挥发性有机物。已证明，Bacillus sp.、Frigoribacterium sp.、Pseudomonas sp.以及甲烷氧化菌属Methylocystis sp.和Methylosinus sp.的大气细菌分离物可氧化常见的大气挥发性有机物，包括甲醛和甲醇。从云水中分离的Rhodococcus enclensis在模拟大气条件下代谢儿茶酚和苯酚的速率与大气中的化学转化速率相当。单糖和双糖也可用作底物，如从云水中分离的芽孢杆菌菌株所示。 基于无法解释云的多相结构和高度动态性质的大量云水测量，有人提出，异养微生物活性可能是夜间空气中常见大气有机物氧化的主要驱动因素，并可能在白天与光化学竞争。建模表明，考虑到小部分(~10–4)在含有微生物细胞的空间分离微滴中，微生物活性对大气化合物转化的定量贡献可能较低，尽管这需要通过模拟现场大气条件的实验办法来进行验证。考虑到原位云结构，更详细的建模表明，尽管高度水溶性有机气体(如二羧酸)的生物降解可能被高估，但具有中等溶解度的有机气体(如醋酸盐和甲酸盐)的生物降解是更有效的。

  微生物参与生物物理转化独立于被认为在大气中罕见的代谢活动。生物冰核有助于云的形成和降水，更广泛地说，还有助于气候和水文循环。它还影响大气和地表栖息地之间的微生物通量，最近的进展为这一现象的机理基础提供了新的见解。多种微生物和生物分子，包括细菌(尤其是γ变形菌)、真菌，微藻和微生物衍生的无细胞冰白(INpro)可以在比其他大气颗粒(介于−13至−1℃)，并与云过程有关。这种特性与特定的表面或排泄蛋白质有关，本质上是一个生物物理过程，独立于细胞活力或关联(图6)。虽然陆地来源在全世界内占主导地位，但在不受大陆影响的偏远地区，与海洋微藻排泄的INpro相关的海洋来源可能更重要。 虽然冰核细菌的遗传多样性，最近有人提议采用不一样的冰核机制，但在已确定的生物冰核活性分子中，最容易理解的是细菌INpro。最近的进展对它们的成核机理有了新的认识。这些是大型重复性膜相关蛋白(120 kDa)，通过尚未完全解决的机制使冰成核。最近发现它们能在低温下构造界面水分子，促进冰的形成(图6)。单体或小寡聚物在−7到−10°C的温度下成冰核，称为C型Inpro；Inpro冰核的高阶齐聚物，在−2和−5°C之间，被称为A型INpro。使用云模拟室进行的实验室研究表明，细菌INpro的活性与细胞活力无关。真菌孢子和菌丝也携带INpro，它们表现出与细菌不同的分子结构和性质，目前尚未完全确定其特征。真菌孢子是大气中真菌的主要状态，支持与表面相关的INpro和冰核活动(图6)。真菌菌丝很少出现在大气中，因此主要的贡献来自真菌INpro从细胞壁分离和粘附到土壤颗粒上，这些颗粒随后被气溶胶化(图6)。都会存在的土壤真菌属Fusarium和Mortierella已被证明能将INpro排泄到环境中，与INpro相关的土壤颗粒能够形成冰核。

  一旦引起冻结，微生物INpro还能够在一定程度上促进云中次生冰颗粒的形成，从而通过冰的增殖增强低丰度生物INPs的影响，尤其是在高温零下(图6)。通过Hallett–Mossop过程的冰相产生的雨水在大陆上占主导地位，在中纬度海洋上很常见。这一过程发生在混合相云中，其中一些过冷云滴由于存在冰核粒子而冻结。水蒸气优先沉积在这样形成的冰颗粒上，使它们能够增长到降水量大小，同时被蒸发的云滴补充(图6)。叶面气溶胶中的冰核活性细菌通过诱导降雨来驱动生物沉淀循环。雨水促进了植被和附生微生物的生长，进而导致冰核活性细菌的排放增加，由此产生正反馈(图4D)。在叶面层发育良好的地区，生物沉淀可能很重要，在这些地区，细菌INpro的排放量最高，同时伴随着相比来说较低水平的非生物INPs。其他与降水有关的反馈增加了生物气溶胶的生成，从而增强了大气INpro，包括雨水与土壤和植物的即时和延迟相互作用。这些积极的反馈与非生物冰核和降水同时发生，这些过程对气象学和气候的意义尚待量化。

  大气微生物与云层形成的一个重要生物物理相互作用是特定微生物蛋白质的冰核作用，这有助于降水和水文循环，并影响从大气到地表栖息地的微生物沉积。(A)细菌冰白(INpro)是一种长时间重复的蛋白质，锚定在外膜表面，并通过一种尚未完全解决的机制形成冰核。它们可能与细胞相关或在细胞片段中保持活性。单体或小齐聚物在−7到−10°C的温度下成冰核，而具有明确尺寸的更高阶INpro形式齐聚物在−2到−5°C的温度下成冰核。真菌孢子和菌丝与INpro有关，它们表现出与细菌不同的分子结构和性质，但尚未完全描述。(B)真菌孢子是真菌在大气中的主要状态，支持与表面相关的INpro和冰核活动。(C)真菌菌丝很少出现在大气中，因此主要的贡献来自真菌INpro，真菌INpro很容易从细胞壁上分离出来，并粘附在土壤颗粒上，随后变得气溶胶化。(D)低浓度的大气INpro使云冰成核，并可能通过Hallet–Mossop过程诱发随后的二次冰形成。这一过程包括冻结遇到初级冰颗粒的过冷云滴(边缘化)，然后喷射形成独立冰颗粒的冻结液滴(分裂)。一次和二次冰粒通过Bergeron–Findeisen机制形成降水，在这种机制下，冰的生长以牺牲周围的水滴为代价。图(A-D)中的图像不按比例缩放：图(A-C)中的六边形代表INpro上形成的冰胚，图(D)中的六边形代表云中的冰颗粒。

  大气是化石燃料燃烧产生的温室气体、化学污染物和颗粒物人为排放的主要汇。由于土地清理和野火导致的生物质燃烧、土地利用变化和集约农业扩张导致的土壤不稳定，以及气候平均状态随时间的变化导致的荒漠化，会产生额外的颗粒物排放。这些排放物大多集中在对流层，在那里微生物会发生长距离的运输、新陈代谢和生物物理转化。在工业时代，由于排放而产生的大气强迫作用十分严重，这有可能对大气中微生物的扩散结果产生积极和消极的影响(图7)。 化石燃料燃烧产生的气体排放(包括SOx和NOx)已被证明会抑制从云中分离的假单胞菌(Pseudomonas)菌株的细胞功能和存活。温室气体，例如甲烷，可由大气细菌代谢。然而，由于原位微生物活动及其对大气化学的影响仍然没有正真获得很好的限制，因此还不清楚大气中升高的基质水平是否有可能显著影响微生物活动及其结果。在一个全球变暖的情况下，生物气溶胶的冰成核活动也可能对降水模式变得更重要，因为与矿物颗粒相比，在−10°C至0°C的更温暖的温度下，生物气溶胶的冰核活动更有效。直接和间接人为颗粒物排放的潜在影响越来越明显和广泛。生物质的燃烧产生的棕色碳和矿物燃料燃烧产生的黑碳等人类活动产生的颗粒物占全球排放量的20%左右。气候平均状态随时间的变化对荒漠化的影响和农业排放导致的矿尘和土壤排放。人类活动和沙漠粉尘颗粒物的浓度升高已被证明会影响大气微生物多样性，这可能会对沉积地点的扩散结果产生一定的影响。预计空气颗粒物羽流中微生物的运输将在大气运送过程中提供额外的保护，防止紫外线损害。燃烧产生的颗粒比天然矿物颗粒更具吸湿性，虽然这可能被视为有助于提高存活率和微生物活性，但必须与这些颗粒相关的多环芳烃的毒性水平相平衡。通过颗粒物排放的人为强迫也可能会影响云中的冰核模式，从而更普遍地通过降水变化影响大气中的微生物通量和沉积。

  最近的一项模拟研究表明，在未来气候情景下，大气中的总体微生物多样性可能会下降，这可能会极度影响ECO的连通性和功能。相反，由于气候平均状态随时间的变化强迫或污染的影响，例如海洋浮游植物水华或荒漠化的影响可能会增加。预计致病微生物、抗生素抗性基因和过敏原的点源排放量会增加，例如废水处理厂、畜牧设施和城市中心。这些排放物与公共卫生直接相关，尽管扩散似乎是局部的。然而最近对大气边界层以上高空降雨和降雪中微生物群的长期研究发现，高达3%的空气微生物群是潜在病原体，并观察到抗生素耐药性基因的长程传输，表明与抗生素相关的扩散分布农业来源。评估人为影响的程度仍有一定的推测性，因需要进行更多的专门研究，以便更好地了解当前的过程，并调查高度复杂的人为变化对大气微生物群的影响。

  大气的直接和间接人为胁迫可能会影响大气中微生物的排放和沉积通量、大气负荷、生物多样性、生物物理和代谢活动。作者确定了三个可能会导致关注的人为胁迫的主要结果，尽管它们可能相互关联和重叠。它们是由于大气中颗粒物(PM)负荷的变化而改变的大气传输；由于地表微生物群落的变化，大气微生物排放和沉积通量发生明显的变化；以及农业和人类病原体传播对人类系统的影响。作者倡导未来的研究重点来解决这些影响。